Смерть от инфаркта в июле 1926 года сделала его удобной фигурой для посмертной мифологизации. Главе ВЧК отвели статус верного соратника Ленина, настоящего большевика, преданного делу партии. В этой роли он был востребован в кино, начиная с 1937 года, когда вышел фильм Михаила Ромма «Ленин в Октябре». Именно в качестве апостола Великого Ленина «пролетарский якобинец» на протяжении всей истории советского кино будет появляться в десятках картин. Иногда в год снимается сразу несколько фильмов, в которых есть образ Дзержинского: честного, аскетичного, прозорливого, беспощадного к врагам и бесконечно жалостливого к простым людям, любителя детей и рыцаря революции.
Дзержинский так часто появляется на экране, что невозможно перечислить все эти фильмы. Более того, роль Дзержинского, как и роль Ленина, обычно долгое время исполняет один и тот же специально отобранный актер. Первым таким исполнителем стал мхатовец Василий Марков, за 10 лет с 1937 до 1947 года сыгравший Дзержинского в трех фильмах: «Ленин в 1918 году», «Яков Свердлов», «Свет над Россией», а потом, в 1967 году в «Кремлевских курантах» (повторив свою работу в театре, в этой же пьесе Погодина).
Однако Михаил Калатозов, готовясь в 1952 году к постановке первого и последнего пока фильма-байопика, целиком посвященного Дзержинскому, пригласил на главную роль не Маркова, а Емельянова, внешне мало похожего на первого советского чекиста, но обладающего красивым голосом, уверенным взглядом и выразительной благородной внешностью актера. Фильм «Феликс Дзержинский», впоследствии названный «Вихри враждебные», был выдержан в жанре популярных тогда фильмов-биографий Большого стиля, которые мало кому удавались. Сценарий писал Николай Погодин, но и он подвергался многоступенчатой цензуре, сокращался, переделывался, тем более, что главный тогдашний цензор, Иосиф Сталин, имел свои претензии к давнему соратнику, остававшемуся до последнего под влиянием Троцкого, что необходимо было скрыть самым тщательным образом. А потом Сталин умер, и сцены с его участием пришлось тоже вырезать. Фильм опять подвергли правкам, в результате сюжет даже на тогдашнем фоне выглядел совсем уж ходульным. Вышел он после бесконечных переделок только в 1956 году, а и к этому времени подобный стиль стал казаться анахронизмом.
В это оттепельное, с идеей возвращения к ленинским нормам, время начинается новый виток культа Дзержинского. Как писал Андрей Синявский, Дзержинский становится образцом для подражания, поскольку походить на Ленина считалось в некотором роде святотатством. А вот Железный Феликс кажется подходящей моделью, есть в его короткой жизни нечто романтическое, возвышенное, таинственное — только чекистам в открытой советской морали позволялось сохранять загадку, недосказанность, ореол опасности и риска. Советская приключенческая серия из жизни шпионов только начинает формироваться в кино и литературе, Дзержинский оказывается предтечей нового типа героев. В 1958 году ему ставят памятник в Москве (тот самый, что свалили в перестройку), и на открытии звучит обещание молодой учительницы, представлявшей московскую интеллигенцию: воспитывать в советской молодежи высокие морально-политические качества, как у Дзержинского. Модный в 60-е поэт Маяковский тоже призывал молодое поколение жить по примеру Дзержинского, и теперь его слова бесконечно цитируются.
Воплощал образ Дзержинского в 60-е годы актер именно Детского театра Юльен Балмусов — на его счету пять фильмов. Причем четыре за три года — с 1963 по 1965: «Слуша-ай!», «Сокровища республики», «Залп «Авроры», «На одной планете». Но фильмов о революции так много, что один актер не справляется. В 1957 году в фильме «Рассказы о Ленине» Сергея Юткевича роль Дзержинского сыграл молодой Олег Ефремов. В 1958 году выходит фильм Сергея Васильева «В дни Октября», где Дзержинский изображен совсем бегло, играет его Адольф Шестаков. В фильме «Синяя тетрадь» Льва Кулиджанова в роли Дзержинского — Василий Ливанов, в том же 1963 году в фильме «Именем революции» его играет Анатолий Ромашин.
Но рекордсменом, безусловно, стал Анатолий Фалькович, сыгравший Дзержинского в восьми фильмах, снятых с 1965 по 1975 год («Чрезвычайное поручение», «Крах», «Почтовый роман», «Карл Либкнехт», «Кремлёвские куранты», «Петерс», «Последний подвиг Камо», «Моя судьба»). Фалькович был актером Бакинского театра русской драмы, и вот однажды на гастролях его приметил кто-то из помрежей «Мосфильма» и пригласил на пробы. Внешне он был очень похож на сложившийся образ Железного Феликса, хотя по национальности был евреем, а не поляком. Фальковича проверили и утвердили во всех инстанциях, есть даже воспоминание о том, как родная сестра Дзержинского, Альдона Эдмундовна, будучи без малого ста лет от роду, увидев Фальковича на пробах в доме-музее Дзержиново, обратилась к нему: «Феля!» А бюсты и памятники по всей стране тогда лепились не с оригинальных фотографий, а с изображений Фальковича.
В 1980-е появилось сразу три сериала, в которых роль исполнял Михаил Козаков («Государственная граница» — вторая серия «Мирное лето 21-го года», «Синдикат 2» и «20-е декабря»). Как вспоминает режиссер Сергей Урсуляк: «Играл очень хорошо, в чем-то даже новаторски. Например, его Дзержинский впервые в истории кино говорил с польским акцентом. А если учесть еще взгляд этого Дзержинского — холодный и жесткий, то становилось ясно, что Михал Михалыч знает о Дзержинском нечто большее, чем написано в сценарии». Начальству Козаков тоже понравился, и был удостоен за эти работы Государственной премии РСФСР имени братьев Васильевых и двух премий КГБ СССР. После перестройки фильмы о революции стали снимать с других, разоблачительных, позиций. Но вот что удивительно, ни тогда, ни теперь, когда сериалы о политическом прошлом страны снимают в жанре мелодраматической пасторали, аскетичный красавец Феликс Эдмундович Дзержинский, которого современники называли «наполовину демоном, наполовину чародеем большевизма», так и не стал героем ни одного игрового сериала.